文、圖－國立高雄科技大學 水產養殖系 副教授 何宣慶
在自然界中，生物有著各種不同的生殖策略或行為，有些生物行一夫一妻制，有些則發展出奇特的生殖方式，令人驚訝不已。這些策略其實都是地球上的生物經過億萬年的演化所得到的結果。
深海鮟鱇 （Deepsea anglerfishes） 除了眾人熟知的釣竿狀發光器 （也就是吻觸手跟末端餌球發光器，如圖1），牠們特殊的「大女人與小男人」的世界也讓人稱奇，其公、母間的體型比例懸殊，體重差異可以達數千倍（圖2、3）。這樣的現象除了鮟鱇魚外，也在很多不同的生物，例如海蜘蛛、船蛸、毛毯章魚等物種中被發現和記錄過。
圖3：角鮟鱇的雄魚跟母魚比起來體重可以相差數千倍（上面被附著的部分為母魚腹部的一小區塊）
深海鮟鱇的研究歷史
深海鮟鱇的研究歷史久遠，早在1920年代，便有人發現了一隻奇特的深海鮟鱇，牠的身上竟然有兩隻小魚咬合在表面，當時人們認為這應該是吸附在母魚身上的幼魚。但隨後很快就有研究發現牠們其實是寄生在雌魚身上的雄魚，又被稱為矮雄魚（dwarf males）。早年雖然已發現許多不同種類的深海鮟鱇，但由於當時對於分類學的見解與現代不同，學者傾向將長相不同的個體視為不同物種，這也就造成雌、雄長相完全不一樣的深海鮟鱇往往會被歸入不同的科、屬或種。不過，當時的研究人員就已經知道，有一些深海鮟鱇有發光器釣竿，有一些則沒有。
經過了數十年持續不斷地研究，1951年丹麥學者Bertelsen窮其一生研究所著的《角鮟鱇亞目之成長、分類及地理分布研究》1終於問世。這本書可以說集前人以及作者自身研究之大全，他彙整並釐清了許多重要觀念。特別是吸附在雌魚身上的雄魚，其在發育上的前後轉變，然而由於雄雌體型、外表差異極大，即便有這些線索，要如何確定哪些雄魚和雌魚屬同一物種，仍是一個很大的工程。因為公母的差異實在太大，以至於很多雄魚只有被放到可能歸類的科，甚至連屬都對不上。
深海鮟鱇的寄生行為
在進入深海鮟鱇的生殖解密之前，我們先說說深海鮟鱇的寄生行為。當學者發現咬合在雌魚身上的是雄魚之後，學界便開始了一連串的解剖學研究以及寄生細節的描述，於是這種超乎想像且獨一無二的深海生物特殊生殖策略就成為生物學課本裡必談的主題。
深海鮟鱇，專指角鮟鱇亞目（Ceratioidei）下的11個科別約160個種，其幼魚在小時候長得圓滾滾的，有點像小河魨，這時候不管雌魚或雄魚都沒有釣竿或發光器。但是隨著成長，雌魚頭部會慢慢開始長出一個芽孢，並漸漸發育成為釣竿，再經過一段時間，釣竿末端會長出一個小小的餌球（真正的發光器），這時候就會開始有發光菌進駐餌球裡面，並且大量增生，最後由深海鮟鱇透過對餌球的調控來控制發光（圖4）。曾有日本學者觀察到深海鮟鱇從餌球噴出發光菌，產生如深海蝦類噴光效果。
而雄深海鮟鱇則相反，牠們不會長出芽苞或釣竿，取而代之，雄鮟鱇魚們的眼睛跟嗅器會越來越發達，有些下頜也會轉變成特殊的骨質結構。當雄魚遇到雌魚後，就會緊緊咬上對方，並慢慢產生纖維化連結，牠們身上的器官將大量退化，僅留下精巢發育，最後只能依靠雌魚輸送養分給牠們，從此受控於雌魚。
鮟鱇魚的生殖策略
這之後又過了幾十年，美國華盛頓大學（University of Washington）的Pietsch教授經過一連串不斷的研究2之後，終於歸納出幾個深海鮟鱇在生殖上的策略，包含「絕對寄生」、「臨時性咬合且不寄生」及「兼性寄生」等3種模式。這樣的結論也受到學界廣泛的認可。
絕對寄生（obligatory parasitism）
雌深海鮟鱇一定要在有雄魚寄生的情況下才會有性成熟，而雄魚也一樣要寄生到雌魚身上才會性成熟。學者至少在５個屬的深海鮟鱇有觀察到這一類的現象，而且未寄生的雄魚或未被寄生的雌魚完全沒有性成熟的跡象。有趣的是，根據Pietsch的研究，如果將寄生雄魚視為成熟個體，那麼雄深海鮟鱇可以穩居最小的脊椎動物紀錄，最小的個體只有0.62公分。
臨時性咬合且不寄生（temporary nonparasitic attachment）
目前為止仍有很多不同物種的深海鮟鱇從未有寄生雄魚的發現，但這些物種的雌魚已經有發育的卵巢，而自由雄魚（free-living male）身上也有發育的精巢。因此推論，這一類的深海鮟鱇採取臨時性的咬合，雄魚在繁殖後不寄生在雌魚身上。這樣的推論也可以在兩種黑鮟鱇（Melanocetidae）雌魚身上發現，兩者均有雄魚咬在身上，但與雄魚並無組織性的連結。也就是說，雄魚只會在繁殖季節才找到雌魚進行咬合，繁殖結束後就離去。
兼性寄生（facultative parasitism）
另外一些稀少的案例發現不同性成熟個體的雌魚，有些身上有雄魚寄生，有些則完全沒有。也就是雌魚不一定要有雄魚寄生，但仍然會性成熟。因此就將這一類的繁殖策略稱為兼性寄生，這給予雌雄雙方有不一樣的選擇。
鮟鱇魚生殖解密
深海鮟鱇魚的寄生行為仍有很多謎團，因此在這篇文章中，筆者特地整理出幾個大家很常詢問的問題供讀者解惑。
雄魚怎麼找到雌魚？
茫茫深海，雄魚要如何找到另一半呢？雄的深海鮟鱇具有發達的嗅器以及眼睛，因此科學家推論，雄魚可以透過嗅器偵測雌魚所散發出來的費洛蒙並追蹤，幫助牠在無光的深海中找到夢中情人。而發達的眼睛可以讓牠們在靠近雌魚的同時進行辨識以及咬合。但沒有人知道是否有雄魚不小心被雌魚吃掉的案例。
有多少雄魚會寄生在雌魚身上？
不同物種間有所差異，有一些物種，像是樹鬚鮟鱇屬（Linophryne）的雌魚標本全部都只有一隻雄魚寄生；而密棘角鮟鱇（Crytopsaras）則曾發現多達8隻雄魚同時寄生；獨樹鬚鮟鱇（Haplpphryne）也不遑多讓，有多達6隻雄魚同時寄生的紀錄。當然雄魚寄生的應該屬於主動行為，而單一雄魚寄生的雌魚要如何避免在已被寄生的情況下，不要再被其他雄魚寄生，就不得而知了。
寄生在哪裡？
根據標本的觀察，有些雄的深海鮟鱇只會寄生在雌魚腹部接近泄殖腔前，這相當合理，因為雌魚自泄殖腔產卵，雄魚可以即時產生精子授精。不過也曾發現有些雄魚會寄生在雌魚的頭部或者其它部位，這顯示雖然每隻魚一輩子只有一次寄生機會，但有些雄魚的寄生行為卻是很隨機的。
從深海鮟鱇魚看免疫研究
筆者在2000年時與華盛頓大學的教授Pietsch一同研究臺灣深海鮟鱇魚分類。當時他提出一個很有趣的問題，脊椎動物都有主動免疫機制，對我們來說，外來物通常容易引發排斥反應，小到過敏大到器官排斥都屬此類，這也是為什麼我們輸血或進行器官移植前都會需要進行血型配對的原因。對於深海鮟鱇的雌魚來說，雄魚是完全不一樣的個體，那為什麼寄生時，雌魚不會因為排斥作用而殺死雄魚，反而會接受雄魚的組織融合呢？
這個問題的答案對於醫學上在研究器官移植時，將會有很重要的影響。經過約20年的時光，Pietsch教授與醫學研究團隊終於解開了這一個答案3：深海鮟鱇魚的免疫相關機制 （主要組織相容性複合體以及殺手T細胞） 的基因竟然消失了！而且這個部分的基因的組成變化多端，不同種類間沒有完全一致的樣式。需要寄生的種類藉由讓免疫基因大量消失或者以偽基因的方式存在，這樣就無法合成免疫相關的抗體或蛋白質，可以有效降低雌深海鮟鱇在雄魚寄生時所產生的排斥。相反地，其他沒有寄生需求的淺海鮟鱇魚身上則具有正常的免疫相關基因。而且這些深海鮟鱇的寄生模式其實是多次演化的結果，但深海鮟鱇竟然有志一同地往消去免疫基因的方向進行。
深海鮟鱇的寄生機制探討，從單純的寄生狀態描述，一路演變到寄生的不同樣態、演化關係以及最後基因層面的研究，每一次都讓我們大開眼界。說不定牠們身上還隱藏有什麼我們不知道的祕密，有待後人的研究發現。
筆者註
回想在二十幾年前，筆者剛進入研究所就讀，某日在國立臺灣大學圖書館找到這一本Bertelsen 1951年的巨作，當下花了一整天翻遍每一頁，仔細觀看每一張圖，心中有許多莫名的感動。這本書也成為筆者研究深海鮟鱇歷程中最重要的參考文獻。
參考資料
❶Bertelsen, E. 1951. The ceratioid fishes. Ontogeny, taxonomy, distribution and biology. Dana Report No. 39: 1-276.
❷Piestch, T. W. 2005. Dimorphism, parasitism, and sex revisited: modes of reproduction among deep-sea ceratioid anglerfishes (Teleostei: Lophiiformes). Ichthyological Research, 52: 207–236.
❸Swann, J. B., Holland, S. J., Petersen, M., Pietsch, T. W., Boehm, T. 2020. The immunogenetics of sexual parasitism. Science, 369(6511), 1608-1615.
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