默默影響魚類行為的黑手─環境荷爾蒙

排行第二階級的小丑魚

文圖╱盧加真、謝鈞諭、陳德豪

(海生館副館長╱東華大學海生所教授 陳德豪博士

國立東華大學海洋生物研究所碩士 盧加真、謝鈞諭)

近年來海洋汙染議題逐漸受到大眾關注，汙染物的種類有肉眼可見的石油洩漏、海漂垃圾以及體積較小的塑膠微粒。除此之外，還有一種含量少又容易被大家忽略的汙染物，摸不到也看不到，但仍可能因為在環境中累積而進一步對生物造成影響。它不會直接造成生物死亡，但仍可能透過其他層面來影響生物，例如：生長、發育與行為等。

「它」是誰？它的名字叫環境荷爾蒙，也可稱為內分泌干擾物質。它的化學結構與荷爾蒙的結構相似，同時對於生物體也具有類似荷爾蒙的功能，可以干擾生物體內正常的內分泌作用。

人類製造出來的日常用品中，包含殺蟲劑、殺菌劑、除草劑、塑化劑、防腐劑、防火材料、醫藥、化妝品…等，其中某些成分已被證實具有內分泌干擾效應。海生館所在的恆春半島，是台灣水上活動著稱的遊憩地區。人類在這裡從事戲水、潛水、衝浪、日光浴與水上摩托車等活動，並入住飯店或旅店。這些活動與內分泌干擾物質有什麼關係嗎？添加在日常生活用品中的內分泌干擾物質，口服攝取或塗抹在皮膚上，皆可能經由尿液排放、沖洗身體或下水玩耍等途徑進入海洋環境中。首當其衝的便是距離人類居住地區不遠的珊瑚礁海域生物。

很多珊瑚礁魚類是社會性的群居動物，必須透過競爭來爭取階級地位並成功獲得有限資源，例如食物和交配權力。小丑魚就是最著名的社會性珊瑚礁魚類。排行第一，體型最大的小丑魚會性轉變發育為雌魚;排行第二，體型次之的會性轉變發育為雄魚，其餘的小丑魚則繼續維持性別沒有分化的狀態。

小丑魚階級與體型大小呈正比

以此可見，位階排行在前兩名才能具有生殖能力並獲得比較多的資源。當排行前面的小丑魚消失(死亡或是離開該群體)時，排行在後面的小丑魚才能提升在群體中的排行。小丑魚的階級排行主要由個體間行為互動來決定，較具優勢的小丑魚會不斷以威嚇、攻擊等敵對行為來維持嚴謹的社會結構。較弱勢的小丑魚則會透過屈服行為，例如逃離及顫抖等行為示弱，以降低上面階級小丑魚的敵對行為。

小丑魚的威嚇行為

魚類的敵對行為會受到內分泌系統調控，因此海洋中的環境荷爾蒙有可能影響小丑魚的敵對行為，甚至進一步影響小丑魚群體內的社會互動。

為探究環境荷爾蒙可能會對小丑魚的社會行為產生什麼影響，我們在海生館的實驗室裡進行測試，將小丑魚暴露在非常低濃度的人工雌性素17α-ethynylestradiol (EE2)下(近似環境實際可測到的濃度)。EE2的結構類似天然的生物雌激素，是口服避孕藥的主要成分，也被廣泛應用在醫學上，例如：治療雌性素性缺乏症。EE2也會被添加在藥妝產品中，例如有些洗髮精會添加 EE2 來豐厚髮量。

EE2是水域環境中常見的環境荷爾蒙，根據我們之前的研究¹，在墾丁地區的汙水中測得EE2最高濃度為 45.2 ng/L(ng=十億分之一克)。在實驗設計中，我們將每一個實驗缸放入3尾小丑魚，並暴露在30 ng/L EE2的水體中28天，接著以攝影機記錄觀察，並量化分析競爭過程中所產生的社會行為。

實驗缸設置

實驗人員採集魚缸水樣

攝影機一字排開，拍攝記錄各缸小丑魚的行為

我們將社會行為分為兩大類，分別為敵對行為與屈服行為。最高階級的小丑魚展示較多的威嚇行為，顯著多於最低的階級的小丑魚，而低階的小丑魚則展示較多的屈服行為。

實驗結果發現，海水中的微量EE2會顯著影響位於中間階級小丑魚的社會行為。正常狀況下，位於中間階級的小丑魚會選擇性的對上「屈服」多，對下「威嚇」多，但暴露EE2之後，中間階級小丑魚威嚇行為的對象較無選擇性²。

除此之外，也使最高階的小丑魚對中間階級的小丑魚展示較多的屈服行為。換句話說，位於中間階級的小丑魚，變得比較「 白目」，做出較多挑戰老大的行為，甚至讓老大覺得有些招架不住。

動物行為對於生態有重大影響，對於社會群居的小丑魚來說，暴露於環境荷爾蒙汙染的環境中所造成的行為改變，或許會造成階級不穩定的隱憂，此時小丑魚可能需要更努力並付出額外的能量來維持階級穩定，這將可能連帶影響到其他重要的生理或行為，例如面對其他小丑魚入侵時的驅敵反應。

在其他文獻中曾經提到，當其他小丑魚入侵時，群體內與入侵者相同階級地位的小丑魚會採取行動3，此時若是遇到如上述所假設的狀況，暴露EE2後的小丑魚可能因為群體內階級不穩定，沒有在適當時機或足夠的體力來驅逐入侵者，或者也可能做出錯誤的應對方式，這都可能危及群體的利益或安全。

在野外環境中，環境荷爾蒙不像海洋垃圾可以用肉眼觀察到，也不像某些有毒物質會造成生物死亡或畸形，但它們對生物的影響卻是不容忽視的。

海洋中會受到環境荷爾蒙而改變社會行為的不僅僅是小丑魚，也包括很多其他種類的社會性魚類。人類生活方便的背後，即使目前沒有顯而易見的症狀，汙染的觸手也可能在不易注意的小地方慢慢延伸。

參考文獻：

1.Chen, T.-H., Chen, Y.-L., Chen, C.-Y., Liu, P.-J., Cheng, J.-O., Ko, F.-C., 2015. Assessment of      ichthyotoxicity and anthropogenic contamination in the surface waters of Kenting National Park, Taiwan. Environmental Monitoring and Assessment 187, 1-16.

2.盧加真 (2018) 人工合成雌激素EE2之環境暴露對眼斑海葵魚社會行為的影響。國立東華大學海洋生物研究所碩士論文。

3.Iwata, E., Manbo, J., 2013. Territorial behaviour reflects sexual status in groups of false clown anemonefish (Amphiprion ocellaris) under laboratory conditions. Acta Ethologica 16, 97-103.